虎千代の父、長尾為景は上杉家の下で越後守護代を務めていたが、守護の上杉房能（ふさよし）から謀叛（むほん）の嫌疑をかけられ、長らく主家筋と反目していた。　
　だが、上杉房能が戦いに敗れて自刃すると、長尾為景は養子だった上杉定実を擁立し、直江津（なおえつ）を中心に勢力を拡大する。その後は越中（えっちゅう）や加賀まで転戦し、越中の分郡守護代にも任命された。
　さらに、京の幕府からは、守護家の格式を表す白傘袋（しろかさぶくろ）と毛氈鞍覆（もうせんくらおおい）の使用を許され、屋形号（やかたごう）と塗輿（ぬりごし）を使うことも免許された。まさに上杉家を凌（しの）ぐ勢いを得ていたのである。
　しかし、自分が担いだ上杉定実の弟である上条（じょうじょう）定憲（さだのり）などの国人衆に背かれ、越後は内乱の様相を呈してしまう。そして、天文五年（一五三六）になり、長尾為景は反目する勢力を鎮められず、逆に隠居へと追い込まれてしまった。
　為景は嫡男の長尾晴景に家督を譲り、それを契機に虎千代が林泉寺に入れられたのである。
　そして、この天文五年は甲斐の武田晴信が元服し、佐久で初陣を飾った年でもあった。
　家督を嗣いだ兄の晴景は父とは反対に穏健な政策をとり、領内の国人衆と融和を図ろうとする。
　しかし、これがかえって弱腰と見られ、長尾家を巡る状況は一変する。さらに晴景が元々病弱だったこともあり、反目する勢力は以前よりも増長した。
　天室光育はそのような情勢をしっかりと把握しており、虎千代が還俗（げんぞく）して武門に戻れるような教育も施していたのである。
　そして、老師の予見通り、その時はすぐにやって来た。
　虎千代が齢十四になった年、阿賀野川（あがのがわ）の北岸一帯に根を張る揚北衆が晴景の命に逆らい、春日山城へ参勤せず、押領を始めたのである。本庄房長（ふさなが）、色部（いろべ）勝長（かつなが）、鮎川（あゆかわ）清長（きよなが）らの有力な国人衆だった。
　これを由々しき事態と見た栃尾城代の本庄実乃は、長尾家への注進に及んだ。
　その報告を受けた兄の晴景は、急遽（きゅうきょ）、弟の虎千代を還俗させ、栃尾城主として派遣すると決めたのである。
　一番驚いたのは、当の虎千代だった。七年間を修行で過ごし、己はてっきり僧侶になるものだと思っていた。